Після інциденту в Шібуї у десяти колоніях Японії спалахує смертельна битва, відома як Гра на винищення, організована Камо Норітоші. Переслідуваний почуттям провини через масові вбивства в Шібуї та насторожений щодо інтересу Сукуни до Фушіґуро, Ітадорі вирішує не повертатися до Магічної школи. Натомість він об'єднується з Чьосо, щоб вигнати безліч проклятих духів, випущених Норітоші. Посеред цього хаосу штаб-квартира Магічної школи скасовує умовний смертний вирок Ітадорі і призначає спеціального мага Оккоцу Юту своїм катом. Новопробуджені сучасні та воскреслі давні маги, які тепер борються як гравці у Грі на винищення, стикаються з суперечливими мотивами, знову ведучи світ до епохи, якою керують маги.